Advances in Crystal Growth Techniques of Biological Macromolecules
DOI:
https://doi.org/10.29356/jmcs.v49i1.1319Keywords:
Protein crystallization, transport phenomena, crystalgrowth methods, proteinsAbstract
Abstract. The structural knowledge of some biological macromolecules
helps to understand their mechanisms of working and their role on health sciences, food science and even their effect on the economy. In this work, some recent solutions to crystallogenesis for structural
analysis (convective transport, counter-diffusion, the challenge of membrane protein crystallization, and high throughput techniques) are described. Finally, investigations on microgravity, crystal growth under magnetic and electric fields, as well as crystal growth in mesophases (lipid membranes) and microfluidics are carefully revised.
Resumen. El conocimiento estructural de muchas biomoléculas ayuda a entender sus mecanismos de acción, efectos sobre la salud, la alimentación e inclusive en la economía. En este trabajo se revisan algunas soluciones a problemas de la cristalogénesis biológica, para
estudios estructurales (convección, la contra-difusión, la cristalización en masa y recientemente el reto de cristalizar proteínas de membrana). Finalmente, se revisan en detalle los trabajos hechos en microgravedad, cristalización bajo campos magnéticos o eléctricos, contra-difusión, sistemas de bicapas lipídicas y sistemas de microfluidos.
Downloads
References
2. Roses, A.D. Nat. Rev. Drug Discovery 2002, 1, 541-549.
3. Kuhn, P.; Wilson K.; Patch, M.G.; Stevens, R.C. Curr. Opin. Chem. Biol. 2002, 6, 704-710.
4. DeLucas, J.L.; Bray, T.L.; Nagy, L.; McCombs, K.; Chernov, N.; Hamrick, D.; Cosenza, L.; Belgovskiy A.; Stoops, B.; Chait A. J. Struct. Biol. 2003, 142, 188-206.
5. Chernov, A.A. Modern crystallography III, Crystal growth, Springer-Verlag, 1984.
6. Sarig, S., in: Handbook of crystal growth. Vol 2b, Hurle, D.T.J., Ed., North-Holland, Amsterdam, 1994.
7. Benneman, P. J. Cryst. Growth 1974, 24, 76.
8. Hurle, D.T.J. Handbook of crystal growth. Vol 1B, North- Holland, Amsterdam, 1994.
9. Hurle, D.T.J. Handbook of crystal growth. Vol 2A, North- Holland, Amsterdam, 1994.
10. Frankenheim, L. Ann. Physik 1860, 111, 1-60.
11. Rosenberger F. J. Cryst. Growth 1986, 76, 618-636.
12. Cheng P.S.; Shlichta, P.J.; Wilcox, W.R.; Lefever, R.A. J. Cryst. Growth 1979, 47, 43-60.
13. McPherson, A. Crystallography Rev., 1996, 6(2), 157-308.
14. Rosenberger, F. Fundamentals of crystal growth I, Macroscopic equilibrium concepts. Springer, Berlin, 1979.
15. Ataka, M.; Katoh, E.; Wakayama, N.I. J. Cryst. Growth 1997, 173, 592-596.
16. Wakayama, N.I.; Ataka, M.; Abe H. J. Cryst. Growth 1997, 178, 653-656.
17. García-Ruíz, J.M.; Novella, M.L.; Moreno, R.; Gavira, J.A. J. Cryst. Growth 2001, 232, 165-172.
18. Pusey, M.; Witherow, W.K.; Naumann, R. J. Cryst. Growth 1988, 90, 105-111.
19. Broom, M.B.H.; Witherow, W.K.; Snyder, R.S.; Carter D.C. J. Cryst. Growth 1988, 90, 130-135.
20. Baird J.K.; Meehan, E.J.; Xidis, A.L.; Howard, S.B. J. Cryst. Growth 1986, 76, 694-700.
21. Lin, H.; Rosenberger, F.; Alexander, J.L.D.; Nadarajah, A. J. Cryst. Growth 1995, 151, 153-162.
22. Salemne, F.R. Arch. Biochem. Biophys. 1972, 151, 533-539.
23. Littke, W. 17th Aerospace Science Meeting, New Orleans, LA., 1979, January 15-17.
24. McPherson, A. Methods of Biochemical Analysis, Vol. 23, David Glick, Ed., Academic Press, N.Y., 1976, 249-345.
25. McPherson, A. The preparation and analysis of protein crystals, John Wiley and sons, Ed., New York, 1982.
26. De Lucas, J.L.; Smith, C.D.; Smith, H.W.; Senagdi, V.K.; Senadhi, S.E.; Ealick, S.E.; Bugg, C.E.; Carter, D. C.; Snyder, R.S.; Weber, P.C.; Salemme, F.R. Ohlendorf, D.H.; Einspahr, H.M.; Clancy, L.; Navia, M.A.; McKeever, B.; Nagabhushan, T.L.; Nelson, G.; Babu, Y.S.; McPherson, A.; Koszelak, S.; Stammers, D.; Powell, K. and Darby, G. Science 1989, 246, 651-654.
27. Snyder, R.S.; Fuhrmann, K.; Walter H.U. J. Cryst. Growth 1991, 110, 333-338.
28. Long, M.M. et al. In: Proceedings of the International Symposium of Microgravity Science and Applications, Beijing, China, May 10-13, 1993. Microgravity Sci. Technol. 1994, 7. 196-202.
29. De Lucas, J.L.; Suddath, F.L.; Snyder, R.; Naumann, R.; Broom, M.B.; Pusey, M.; Yost, V.; Herren, B.; Carter, D.; Nelson, B.; Meehan, E.J.; McPherson, A. and Bugg, C.E. J. Cryst. Growth 1986, 76, 681-693.
30 De Lucas, J.L.; Long, M.M.; Moore, K.M.; Rosenblum, W.M.; Bray, T.L.; Smith, C.; Carson, M.; Narayana, S.V.L.; Carter, D.; Clark, Jr.; A.D.; Nanni, R.G.; Ding, J.; Jacobo-Molina, A.; Kamer, G.; Hughes, S.H.; Arnold, E.; Einspahr, H.M.; Clancy, L.L.; Rao, G.S.J.; Cook, P.F.; Harris, B.G.; Munson, S.H.; Finzel, B.C.; McPherson, A.; Weber, P.C.; Lewandowski, F.; Nagabhushan, T.L.; Trotta, P.P.; Reichert, P.; Navia, M.A.; Wilson, K.P.; Thomson, J.A.; Richards, R.R.; Bowersox, K.D.; Meade, C.J.; Baker, E.S.; Bishop, S.P.; Dunbar, B.J.; Trinh, E.; Prahl, J.; Sacco, Jr. A.; Bugg, C.E. J. Cryst. Growth 1994, 135, 183-195.
31. Helliwell J.R.; Snell, E.; Weisgraber, S. in: Proc. 9th European Symposium on Gravity Dependent Phenomena in Physical Sciences. Berlin, Germany, May, 1995.
32. Snell, E.H.; Weisgerber, S.; Helliwell, J.R. Acta Cryst. D 1995, 51, 1099-1102.
33. Boistelle, R.; Astier, J.P. J. Cryst. Growth 1988, 90, 14-30.
34. Qi, J.; Wakayama, N.I.; Ataka, M. J. Cryst. Growth 2001, 232, 132-137.
35. Lin S.X.; Zhou, M.; Azzi, A.; Xu, G.J.; Wakayama, N.I.; Ataka, M. Biophys. Res. Commun. 2000, 275, 274.
36. Sato, T, Yamada, Y.; Saijo, S.; Hori, T.; Hirose, R.; Tanaka, N.; Sazaki, G.; Nakajima, K.; Igarashi, N.; Tanaka, M.; Matsuura, Y. Acta Cryst. D 2000, 56, 1079.
37. Zhong, C.W.; Wakayama, N.I. J. Cryst. Growth 2001, 226, 327-332.
38. Wang, L.; Zhong, C.W.; Wakayama, N.I. J. Cryst. Growth 2002, 237, 312-316.
39. Yin, D.C.; Wakayama, N.I.; Inatomi, Y.; Huang, W.D.; Kuribayashi, K. Adv. Space Res. 2003, 32(2), 217-223.
40. Zeppezauer, M.; Eklund H.; Zeppezauer, E.S. Arch. Biochem. Biophys. 1968, 126, 564-573.
41. Yonath, A., Müssig, J.; Witlmann, H.G. J. Cell. Biochem. 1982, 19, 145-155.
42. García-Ruíz, J.M. Key Eng. Mater. 1991, 88, 87-106.
43. García-Ruíz, J.M.; Moreno, A.; Viedma, C.; Coll, M. Mater. Res. Bull. 1993, 28, 541-546.
44. García-Ruíz, J.M; Moreno A. Acta Cryst. D 1994, 50, 484-490.
45. Bolaños-García, V.M. J. Cryst. Growth 2003, 253, 517-523.
46. García-Ruíz, J.M.; Otálora F.; Novella, M.L.; Gavira, J.A.; Sauter, C.; Vidal, O. J. Cryst. Growth 2001b, 232, 149-155.
47. Ng, J.D.; Gavira, J.A.; García-Ruíz, J.M. J. Struct. Biol. 2003, 142, 218-231.
48. Gavira, J.A.; Toh, D.; Lopez-Jaramillo, J.; García-Ruíz J.M.; Ng, J.D. Acta Crystallogr D, 2002, 58, 1147-1154.
49. Biertümpfel C., Basquin, J. Suck, D., Sauter, C. Acta Cryst. D 2002, 58, 1657-1659.
50. Mirkin, N.; Frontana-Uribe B.A.; Rodriguez-Romero A.; Hernández-Santoyo A.; Moreno A. Acta Crystallogr D 2003, 59, 1533-1538.
51. Taleb, M.; Didierjean, C.; Jelsch, C.; Mangeot, J. P.; Capelle, B.; Aubry, A. J. Cryst. Growth 1999, 200, 575-582.
52. Taleb, M.; Didierjean, C.; Jelsch, C.; Mangeot, J. P.; Aubry, A. J. Cryst. Growth 2001 232, 250-255.
53. Nanev, Ch.; Penkova, A. J. Cryst. Growth 2001, 232, 285-293.
54. Bard, A.J.; Faulkner, L. R. In: Electrochemical Methods, Fundamentals and Applications, Wiley & Sons, Ed., New York, 2001.
55. Vaney, M. C.; Broutin, I.; Retailleau, P.; Douangmath, A.; Lafont, S.; Hamiaux, C.; Prangé, T.; Ducruix, A.; Riès-Kautt, M. Acta Cryst. D 2001, 57, 929-940.
56. Mirkin, N.; Moreno A. in: Proceedings of the 10th International Conference on the Crystallization of Biological Macromolecules. Beijing, China, 2004, 175.
57. Moreno, A.; Sazaki, G. J. Cryst. Growth 2004, 264, 438-444.
58. Sazaki, G.; Moreno, A.; Nakajima, K. J. Cryst. Growth 2004, 262, 499-502.
59. Sato T.; Yamada Y.; Saijo S.; Hori T.; Hirose R.; Tanaka N.; Sazaki G.; Nakajima K.; Igarashi N.; Tanaka M.; Matsuura Y. J. Cryst. Growth, 2001, 232, 229-236.
60. Iwata, So Crystallization of membrane proteins. From: 10th International Conference on the Crystallization of Biological Macromolecules, Beijing, China, 2004, 80.
61. Ostermeier, C.; Michel, H. Curr. Opin. Struct. Biol. 1997, 7, 699-701.
62. Wallin E.; von Heijne, G. Protein Sci. 1998, 7, 1029-1038.
63. Diesenhofer J.; Epp, O.; Miki, K.; Huber, R.; Michel, H. Nature 1985, 318, 618-624.
64. Hunte C.; Michel H. In: Membrane Protein Purification and Crystallization: A practical Guide. Hunte, C., von Jagow, G., Schagger, H., Eds., Academic Press, 2003, 143-160.
65. Michel H. Trends Biochem. Sci. 1983, 8, 56-59.
66. Takeda, K.; Sato, H.; Hino, T.; Kono, M.; Fukuda, K.; Sakurai, I.; Okada, T.; Kouyama, T. J. Mol. Biol. 1998, 283, 463-474.
67. Landau E.M.; Rosenbusch, J.P. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 1996, 93, 14532-14535.
68. Faham S.; Bowie J.U. J. Mol. Biol. 2002, 316, 1-6.
69. Caffrey, M. Curr. Opin. Struct. Biol. 2000, 10, 486-497.
70. Nollert, P.; Qiu, H.; Caffrey, M.; Rosenbusch, J.P.; Landau, E.M. FEBS Lett. 2001, 504, 179-186.
71. Briggs, J.; Cheng, H.; Caffrey, M. J. Phys. II France, 1996, 6, 723-751.
72. Warr, G.; Drummond, C.; Greiser, F. J. Phys. Chem., 1986, 90, 4581-4586.
73. Caffrey, M. J. Struct. Biol. 2003, 142, 108-132.
74. Cherezov V.; Fersi, H.; Caffrey, M. Biophys. J. 2001, 81, 225-242.
75. Gordeliy, V.I.; Labahn, J.; Moukhametzianov, R.; Efremov, R.; Granzin, J.; Schlesinger, R.; Buldt, G.; Savopol, T.; Scheidig A.J.; Klare, J.P.; Engelhard, M. Nature 2002, 419, 484-487.
76. Landau, E.M.; Rummel, G.; Cowan-Jacob, S.W.; Rosenbusch, J.P. J. Phys. Chem. B 1997, 101, 1935-1937.
77. Luecke, H.; Schobert B.; Richter, H.T.; Cartailler, J.P.; Lanyi, J.K. J. Mol. Biol. 1999, 291, 899-911.
78. Kolbe, M.; Besir, H.; Essen, L.O.; Oesterhelt, D. Science, 2000, 288, 1390–1396.
79. Ai, X.; Caffrey, M. Biophys. J., 2000, 79, 394-405.
80. Caffrey, M. Curr. Opin. Struct. Biol., 2002, 12, 471-479.
81. McPherson, A. Crystallization of Biological Macromolecules. Cold Spring Harbor Laboratory Press, Cold Spring Harbor, New York, 1999.
82. Chung, H.; Caffrey, M. Nature, 1994, 368, 224-226.
83. Chung, H.; Caffrey, M. Biophys. J., 1994, 66, 377-381
84. Cheng, A.; Hummel, B.; Qiu, H.; Caffrey, M. Chem. Phys. Lipids 1998, 95, 11-21.
85. Sato, H.; Takeda, K.; Tani, K.; Hino, T.; Okata, T.; Nakasako, M.; Kamiya, N.; Kouyama, T. Acta Cryst.D 1999, 55, 1251-1256.
86. Pebay-Peyruola, E.; Rummel, G.; Rosenbusch, JP.; Landau, E.M. Science 1997, 277, 1676-1680.
87. Terwillinger, T. Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 935-939.
88. Hui, R.; Edwards, A. J. Struct. Biol. 2003, 142, 154-161.
89. Arrowsmith, C.; Edwards, A.; Hui, R.; Marino, F.; Savchenko, A.; Yamazaki, K.; Yee, A. Producing proteins. (In press). 2005.
90. Lesley, S.A. Protein Expr. Purif. 2001, 22, 159-164.
91. Grisshammer R.; Tate, C.G. Q. Rev. Biophys. 1995, 28, 315-422.
92. De Gier, J.W.; Luirink J. Mol. Microbiol., 2001, 40, 314-322. Arora, A.; Rinehart, D.; Szabo, G.; Tamm, L.K. J. Biol. Chem. 2000, 275, 1594-1600
93. Muller, M.; Koch, H.G.; Beck, K.; Schafer, U. Prog. Nucleic Acid Res. Mol. Biol. 2001, 66, 107-157.
94. Chang, G.; Spencer, R.H.; Lee, A.T.; Barclay, M.T.; Rees, D.C. Science 1998, 282, 2220-2226.
95. Tate, C.G. FEBS Lett. 2001, 504, 94-98.
96. Matlack, K.E.; Mothes, W.; Rapoport, T.A. Cell 1998, 92, 381-390.
97. Otto, J.C.; DeWitt, D.L.; Smith, W.L. J. Biol. Chem. 1993, 268, 18234-18242.
98. Patricelli, M.P.; Lashuel, H.A.; Giang, D.K.; Kelly, J.W.; Cravatt, B.F. Biochemistry 1998, 37, 15177-15187.
99. Bracey, M.H.; Hanson, M.A.; Masuda, K.R.; Stevens, R.C.; Cravatt, B.F. Science 2002, 298, 1793-1796.
100. Turner, G.J.; Reusch, R.; Winter-Vann, A.M.; Martinez, L.; Betlach, M.C. Protein Expr. Purif. 1999, 17, 312-323.
101. Cereghino, J.L; Cregg, J.M. FEMS Microbiol. Rev. 2000, 24, 45-66.
102. Sreekrishna, K.; Brankamp, R.G.; Kropp, K.E.; Blankenship, D.T.; Tsay, J.T.; Smith, P.L.; Wierschke, J.D.; Subramaniam, A.; Birkenberger, L.A. Gene 1997, 190, 55-62.
103. Loll, P.J. J. Struct. Biol. 2003, 142, 144-153.
104. Rosenbusch, J.P. J. Struct. Biol. 2001, 136, 144-157.
105. Wiener, M.C. Curr. Opin. Colloid Interface Sci., 2001, 6, 412-419.
106. Scarborough, G.A. Acta Cryst. D 1994, 50, 643–649.
107. Venter, J.C.; Adams, M.D.; Myers, E.W.; Li, P.W.; Mural, R.J.; Sutton, G.G.; Smith, H.O.; Yandell, M.; Evans, C.A.; Holt, R.A.; Gocayne, J.D.; Amanatides, P.; Ballew, R.M.; Huson, D.H.; Wortman, J.R.; Zhang, Q.; Kodira, C.D.; Zheng, X.H.; Chen, L.; Skupski, M.; Subramanian, G.; Thomas, P.D.; Zhang, J.; Gabor Miklos, G.L.; Nelson, C.; Broder, S.; Clark, A.G.; Nadeau, J.; McKusick, V.A.; Zinder, N.; Levine, A.J.; Roberts, R.J.; Simon, M.; Slayman, C.; Hunkapiller, M.; Bolanos, R.; Delcher, A.; Dew, I.; Fasulo, D.; Flanigan, M.; Florea, L.;Halpern, A.; Hannenhalli, S.; Kravitz, S.; Levy, S.; Mobarry, C.; Reinert, K.; Remington, K.; Abu-Threideh, J.; Beasley, E.; Biddick, K.; Bonazzi, V.; Brandon, R.; Cargill, M.; Chandramouliswaran, I.; Charlab, R.; Chaturvedi, K.; Deng, Z.; Di Francesco, V.; Dunn, P.; Eilbeck, K.; Evangelista, C.; Gabrielian, A.E.; Gan, W.; Ge, W.; Gong, F.; Gu, Z.; Guan, P.; Heiman, T.J.; Higgins, M.E.; Ji, R.R.; Ke, Z.; Ketchum, K.A.; Lai, Z.; Lei, Y.; Li, Z.; Li, J.; Liang, Y.; Lin, X.; Lu, F.; Merkulov, G.V.; Milshina, N.; Moore, H.M.; Naik, A.K.; Narayan, V.A.; Neelam, B.; Nusskern, D.; Rusch, D.B.; Salzberg, S.; Shao, W.; Shue, B.; Sun, J.; Wang, Z.; Wang, A.; Wang, X.; Wang, J.; Wei, M.; Wides, R.; Xiao, C.; Yan, C.; Yao, A.; Ye, J.; Zhan, M.; Zhang, W.; Zhang, H.; Zhao, Q.; Zheng, L.; Zhong, F.; Zhong, W.; Zhu, S.; Zhao, S.; Gilbert, D.; Baumhueter, S.; Spier, G.; Carter, C.; Cravchik, A.; Woodage, T.; Ali, F.; An, H.; Awe, A.; Baldwin, D.; Baden, H.; Barnstead, M.; Barrow, I.; Beeson, K.; Busam, D.; Carver, A.; Center, A.; Cheng, M.L.; Curry, L.; Danaher, S.; Davenport, L.; Desilets, R.; Dietz, S.; Dodson, K.; Doup, L.; Ferriera, S.; Garg, N.; Gluecksmann, A.; Hart, B.; Haynes, J.; Haynes, C.; Heiner, C.; Hladun, S.; Hostin, D.; Houck, J.; Howland, T.; Ibegwam, C.; Johnson, J.; Kalush, F.; Kline, L.; Koduru, S.; Love, A.; Mann, F.; May, D.; McCawley, S.; McIntosh, T.; McMullen, I.; Moy, M.; Moy, L.; Murphy, B.; Nelson, K.; Pfannkoch, C.; Pratts, E.; Puri, V.; Qureshi, H.; Reardon, M.; Rodriguez, R.; Rogers, Y.H.; Romblad, D.; Ruhfel, B.; Scott, R.; Sitter, C.; Smallwood, M.; Stewart, E.; Strong, R.; Suh, E.; Thomas, R.; Tint, N.N.; Tse, S.; Vech, C.; Wang, G.; Wetter, J.; Williams, S.; Williams, M.; Windsor, S.; Winn-Deen, E.; Wolfe, K.; Zaveri, J.; Zaveri, K.; Abril, J.F.; Guigo, R.; Campbell, M.J.; Sjolander, K.V.; Karlak, B.; Kejariwal, A.; Mi, H.; Lazareva, B.; Hatton, T.; Narechania, A.; Diemer, K.; Muruganujan, A.; Guo, N.; Sato, S.; Bafna, V.; Istrail, S.; Lippert, R.; Schwartz, R.; Walenz, B.; Yooseph, S.; Allen, D.; Basu, A.; Baxendale, J.; Blick, L.; Caminha, M.; Carnes-Stine, J.; Caulk, P.; Chiang, Y.H.; Coyne, M.; Dahlke, C.; Mays, A.; Dombroski, M.; Donnelly, M.; Ely, D.; Esparham, S.; Fosler, C.; Gire, H.; Glanowski, S.; Glasser, K.; Glodek, A.; Gorokhov, M.; Graham, K.; Gropman, B.; Harris, M.; Heil, J.; Henderson, S.; Hoover, J.; Jennings, D.; Jordan, C.; Jordan, J.; Kasha, J.; Kagan, L.; Kraft, C.; Levitsky, A.; Lewis, M.; Liu, X.; Lopez, J.; Ma, D.; Majoros, W.; McDaniel, J.; Murphy, S.; Newman, M.; Nguyen, T.; Nguyen, N.; Nodell, M.; Pan, S.; Peck, J.; Peterson, M.; Rowe, W.; Sanders, R.; Scott, J.; Simpson, M.; Smith, T.; Sprague, A.; Stockwell, T.; Turner, R.; Venter, E.; Wang, M.; Wen, M.; Wu, D.; Wu, M.; Xia, A.; Zandieh, A.; Zhu, X. Science 2001, 291, 1304-1351. 108. Lander, E.S.; Linton, L.M.; Birren, B.; Nusbaum, C.; Zody, M.C.; Baldwin, J.; Devon, K.; Dewar, K.; Doyle, M.; FitzHugh, W.; Funke, R.; Gage, D.; Harris, K.; Heaford, A.; Howland, J.; Kann, L.; Lehoczky, J.; LeVine, R.; McEwan, P.; McKernan, K.; Meldrim, J.; Mesirov, J.P.; Miranda, C.; Morris, W.; Naylor, J.; Raymond, C.; Rosetti, M.; Santos, R.; Sheridan, A.; Sougnez, C.; Stange-Thomann, N.; Stojanovic, N.; Subramanian, A.; Wyman, D.; Rogers, J.; Sulston, J.; Ainscough, R.; Beck, S.; Bentley, D.; Burton, J.; Clee, C.; Carter, N.; Coulson, A.; Deadman, R.; Deloukas, P.; Dunham, A.; Dunham, I.; Durbin, R.; French, L.; Grafham, D.; Gregory, S.; Hubbard, T.; Humphray, S.; Hunt, A.; Jones, M.; Lloyd, C.; McMurray, A.; Matthews, L.; Mercer, S.; Milne, S.; Mullikin,
J.C.; Mungall, A.; Plumb, R.; Ross, M.; Shownkeen, R.; Sims, S.; Waterston, R.H.; Wilson, R.K.; Hillier, L.W.; McPherson, J.D.; Marra, M.A.; Mardis, E.R.; Fulton, L.A.; Chinwalla, A.T.; Pepin, K.H.; Gish, W.R.; Chissoe, S.L.; Wendl, M.C.; Delehaunty, K.D.; Miner, T.L.; Delehaunty, A.; Kramer, J.B.; Cook, L.L.; Fulton, R.S.; Johnson, D.L.; Minx, P.J.; Clifton, S.W.; Hawkins, T.; Branscomb, E.; Predki, P.; Richardson, P.; Wenning, S.; Slezak, T.; Doggett, N.; Cheng, J.F.; Olsen, A.; Lucas, S.; Elkin, C.; Uberbacher, E.; Frazier, M.; Gibbs, R.A.; Muzny, D.M.; Scherer, S.E.; Bouck, J.B.; Sodergren, E.J.; Worley, K.C.; Rives, C.M.; Gorrell, J.H.; Metzker, M.L.; Naylor, S.L.; Kucherlapati, R.S.; Nelson, D.L.; Weinstock, G.M.; Sakaki, Y.; Fujiyama, A.; Hattori, M.; Yada, T.; Toyoda, A.; Itoh, T.; Kawagoe, C.; Watanabe, H.; Totoki, Y.; Taylor, T.;
Weissenbach, J.; Heilig, R.; Saurin, W.; Artiguenave, F.; Brottier, P.; Bruls, T.; Pelletier, E.; Robert, C.; Wincker, P.; Smith, D.R.; Doucette- Stamm, L.; Ruben.eld, M.; Weinstock, K.; Lee, H.M.; Dubois, J.; Rosenthal, A.; Platzer, M.; Nyakatura, G.; Taudien, S.; Rump, A.; Yang, H.; Yu, J.; Wang, J.; Huang, G.; Gu, J.; Hood, L.; Rowen, L.; Madan, A.; Qin, S.; Davis, R.W.; Federspiel, N.A.; Abola, A.P.; Proctor, M.J.; Myers, R.M.; Schmutz, J.; Dickson, M.; Grimwood, J.; Cox, D.R.; Olson, M.V.; Kaul, R.; Shimizu, N.; Kawasaki, K.;
Minoshima, S.; Evans, G.A.; Athanasiou, M.; Schultz, R.; Roe, B.A.; Chen, F.; Pan, H.; Ramser, J.; Lehrach, H.; Reinhardt, R.; McCombie, W.R.; de la Bastide, M.; Dedhia, N.; Blocker, H.; Hornischer, K.; Nordsiek, G.; Agarwala, R.; Aravind, L.; Bailey, J.A.; Bateman, A.; Batzoglou, S.; Birney, E.; Bork, P.; Brown, D.G.; Burge, C.B.; Cerutti, L.; Chen, H.C.; Church, D.; Clamp, M.; Copley, R.R.; Doerks, T.; Eddy, S.R.; Eichler, E.E.; Furey, T.S.; Galagan, J.; Gilbert, J.G.; Harmon, C.; Hayashizaki, Y.; Haussler, D.; Hermjakob, H.; Hokamp, K.; Jang, W.; Johnson, L.S.; Jones, T.A.; Kasif, S.; Kaspryzk, A.; Kennedy, S.; Kent, W.J.; Kitts, P.; Koonin, E.V.; Korf, I.; Kulp, D.; Lancet, D.; Lowe, T.M.; McLysaght, A.; Mikkelsen, T.; Moran, J.V.; Mulder, N.; Pollara, V.J.; Ponting, C.P.; Schuler, G.; Schultz, J.; Slater, G.; Smit, A.F.; Stupka, E.; Szustakowski, J.; Thierry-Mieg, D.; Thierry-Mieg, J.; Wagner, L.; Wallis, J.; Wheeler, R.; Williams, A.; Wolf, Y.I.; Wolfe, K.H.; Yang, S.P.; Yeh, R.F.; Collins, F.; Guyer, M.S.; Peterson, J.; Felsenfeld, A.; Wetterstrand, K.A.; Patrinos, A.; Morgan,M.J.; Szustakowki, J.; de Jong, P.; Catanese, J.J.; Osoegawa, K.; Shizuya, H.; Choi, S.; Chen, Y.J. Nature 2001, 409, 860-921.
109. Shapiro, L.; Harris, T. Curr. Opin. Biotechnol. 2000, 11, 31–35.
110. Rupp, B.; Segelke, B.W.; Krupka, H.I.; Lekin, T.P.; Schafer, J.; Zemla, A.; Toppani, D.; Snell, G.; Earnest, T. Acta Cryst. D 2002, 58, 1514-1518.
111. Van der Woerd, M.; Ferree, D.; Pusey M. J. Struct. Biol. 2003, 142, 180-187.
112. Hadd, A.G.; Raymond, D.E.; Halliwell, J.W.; Jacobson, S.C., Ramsey, J.M. Anal. Chem. 1997, 69, 3407-3412.
113. Cohen, C.B.; Chin-Dixon, E.; Jeong, S.; Nikiforov, T.T. Anal. Biochem. 1999, 273, 89-97.
114. Fu, L.M.; Yang, R.J.; Lee, G.B.; Liu, H.H. Anal. Chem. 2002, 74, 5084-5091.
115. Krupka, H.I.; Rupp, B.; Segelke, B.W.; Lekin, T.P.; Wright, D.; Wu, H.-C.; Todd, P.; Azarani, A. Acta Cryst. D 2002, 58, 1523-1526.
116. Luft, J.R.; Wolfley, J.; Jurisica, I.; Glasgow, J.; Fortier, S.; De Titta, G.T. J. Cryst. Growth 2001, 232, 591-595.
117. Hansen, C.L.; Skordalakes, E.; Berger, J.M.; Quake, S.R. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2002, 99, 16531-16536.
118. Qiu, H., Caffrey, M. Biomaterials 2000, 21, 223-234.
119. Briggs, J., Chung, H., Caffrey, M. J. Phys. II France 1996, 6, 723-751.
Downloads
Published
Issue
Section
License
Authors who publish with this journal agree to the following terms:
- Authors retain copyright and grant the journal right of first publication with the work simultaneously licensed under a Creative Commons Attribution License that allows others to share the work with an acknowledgement of the work's authorship and initial publication in this journal.
- Authors are able to enter into separate, additional contractual arrangements for the non-exclusive distribution of the journal's published version of the work (e.g., post it to an institutional repository or publish it in a book), with an acknowledgement of its initial publication in this journal.